森林土壤动物生态功能研究进展

　　摘要：森林土壤动物是森林土壤生态系统中不可分割的重要组成部分，对森林土壤生态系统的物质循环和能量流动起着重要作用。文中综述了近10年森林土壤动物生态功能的相关研究进展，包括森林土壤动物对土壤理化性质、微生物、植物的影响以及外来土壤动物入侵对土壤生态系统的影响等；展望了我国森林土壤动物的未来研究方向，未来研究应多关注森林土壤动物生态功能的作用机制、森林土壤动物对全球变化的响应、外来土壤动物入侵对森林生态系统的影响、森林土壤动物种类的研究范围以及新技术的应用，以期为我国森林土壤动物生态功能、土壤动物与生态系统、可持续利用土壤动物等领域研究提供科学参考。
　　关键词：森林土壤生态系统，土壤动物，生态功能
　　作者：潘菲 张燕林 黄彩凤 周垂帆

　　森林生态系统是以乔木为主体的生物组分(包括植物、动物和微生物)及其非生物组分(光、热、水、气、土壤等)通过物质循环和能量流动相互作用、相互依存而组成的具有一定结构和功能的统一整体，是陆地生态系统中面积最大、最重要的自然生态系统。森林土壤动物是森林土壤生态系统中的重要组成部分。森林土壤动物功能类群按食性可划分为腐食性（如蚯蚓、线虫、跳虫）、捕食性（如蜘蛛、蜈蚣）和植食性（如马陆、蜗牛）土壤动物,其中腐食性土壤动物数量（蚯蚓等）占比最多，研究最为广泛，其次为捕食性土壤动物和植食性土壤动物。森林土壤动物能选择性地吞食、分解森林土壤中的有机物质，经过肠道消化后排泄出较易被土壤微生物利用的物质，与微生物相互作用把分解产物重新合成变为腐殖质，并通过掘穴活动影响土壤的理化性质，在森林植被生长、微生物数量及活性与结构、其他土壤动物丰富度等方面起着不可替代的作用。
研究森林土壤动物对土壤生态系统的影响、探索其作用机制对森林土壤可持续利用和保护具有积极意义。近年来，国内外关于土壤动物对生态系统影响的研究热点是蚯蚓、线虫等土壤动物及其对农田生态系统的影响，而土壤动物对森林土壤生态系统的研究报道相对较少。并且，森林土壤动物在陆地生态系统中扮演着十分重要的角色，其中大型土壤动物作为“生态系统工程师”，对森林土壤生态系统的物质循环和能量传递过程至关重要。鉴于此，本文拟综述国内外近10年来森林土壤动物生态功能研究进展，以期为更有效地利用森林土壤动物对森林土壤生态环境的积极影响提供科学参考。
　1．森林土壤动物对土壤物理性质的影响
森林土壤动物活动有利于土壤形成团粒结构，使土壤孔隙大小比例适中，形成水气协调的良性循环状态，增强土壤的通气透水性，促进林木生根。于建光等研究指出，黏粒含量较高的土壤接种蚯蚓后，即使大团聚体被完全破坏，经过1个月培养后，大团聚体和团聚体平均重量直径也能显著增加。李彦霈等研究发现，由于蚯蚓粪在一定程度上能抑制土壤水分蒸发，具有良好的保水性能，且能够有效增加土壤有机质含量，因而对增强土壤持水能力具有促进作用。朱玲研究表明，蚯蚓能将微团聚体和黏砂粒粘结为大团聚体；并且对蚯蚓粪的稳定性分析表明，可增加总的水稳性团聚体含量。袁新田等通过室内培养实验也认为，蚯蚓的作用能促进黏砂粒粘结为团聚体，能显著降低黏砂粒有机碳在全碳中的含量，增加团聚体有机碳含量。曾郁珉等对西南桦林进行对照试验结果表明，接种蚯蚓后土壤密度降低，表层土壤总孔隙度、毛管孔隙度、土壤贮水量和自然含水量均有所提高，这说明蚯蚓活动增强了土壤的通气透水性，对林木土壤物理性状有较大的改善。
2．森林土壤动物对土壤化学性质的影响
2.1  提高森林土壤酸碱缓冲性
在森林土壤动物消化过程中，由于微生物作用产生有机酸，可能使排泄物的pH值降低而趋于中性，从而在一定程度上调节了土壤的酸碱度。徐坤等在盆栽实验中发现，蚯蚓活动可以降低矿区Zn、Pb污染土壤（弱碱性）的pH值，且土壤pH值与土壤上部重金属浓度和吸收量呈负相关，随着污染程度的增加，蚯蚓对土壤pH值的降低效果更加显著。王斌等在室内试验中发现，接种蚯蚓使土壤（弱酸性）pH值在前期显著提高，而后趋于平缓，这主要是由于蚯蚓可以通过排泄氮素和钙腺分泌等主动反应创造适合自己生存的中性环境。但蚯蚓活动不总是使森林土壤pH值趋于中性。陈平等通过室内培养实验研究表明，在土壤中接种蚯蚓并添加凋落物能使褐土（pH值8.18）pH值升高，但未达到显著水平。这可能与蚯蚓种类、凋落物类型和质量以及实验时长等因素有关。
2.2  促进森林土壤有机质分解
森林土壤动物和微生物的协同作用能够促进有机质降解。许第发研究表明，蚯蚓能够快速有效地稳定有机质，蚯蚓与菌的联合作用则进一步促进了有机质的腐熟，并且在协同增效过程中，蚯蚓对有机质的分解起着主导性作用。Frouz认为，大型土壤动物特别是蚯蚓的活动会使凋落物破碎，直接或间接地增强微生物呼吸，从而促进有机质的分解。  
温度对森林土壤动物分解有机质的贡献率会产生影响。在严寒气候条件下，不仅土壤动物的活动减弱，土壤质量也会受到影响，从而影响森林土壤动物对有机质分解的贡献率。刘瑞龙等通过1年的野外实验，发现相比于生长季节，在高寒季节土壤动物作用下的凋落物分解速率要低，并且高寒季节土壤动物的活动与凋落物初始C、P和N/P比值显著相关。夏磊等研究表明，季节性冻融期间凋落物分解与土壤动物的贡献有关，不同冻融时期（冻融初期、深冻期和融化期）的土壤动物对林木凋落物质量损失的贡献率均为微型土壤动物<中型土壤动物<大型土壤动物。
森林土壤动物对不同林型凋落物的分解作用大小有所不同。许洪军研究发现，森林土壤动物对不同林型凋落物分解的贡献率大小为阔叶凋落物>针阔混合凋落物>针叶凋落物，并且在分解过程中，中小型土壤动物的作用大于大型土壤动物的作用。蒋云峰也发现，土壤动物作用下的阔叶分解速率明显高于红松，并认为这与红松凋落物初始N和P含量低，C/N比值、纤维素和木质素含量高有关。
2.3  调节森林土壤碳循环
森林土壤呼吸作为在生态系统中输送碳素的有效途径，其动态变化将对全球碳循环、全球气候变化产生深远的影响。在森林土壤动物和土壤微生物作用下，土壤有机质中的C以CO2的形式释放到大气中，改变了大气中的碳含量。过去对土壤呼吸影响的研究主要集中在植物根系呼吸的贡献上，而高波等将研究方向集中在植物的物理效应（遮阴、缓冲雨水等）和土壤动物（如蚯蚓）、植物与土壤微生物之间的相互作用上。有研究表明，蚯蚓能显著促进土壤CO2的排放，但蚯蚓对土壤CO2通量的促进效应并不总有显著影响。高波等发现，土壤微环境对西土寒宪蚓作用的土壤CO2通量强弱程度影响显著，使得蚯蚓贡献的大小发生改变。此外，蚯蚓与植物二者的生物过程和物理过程相互作用是导致土壤CO2通量增加的重要原因。朱玲研究认为，蚯蚓能显著降低黏砂粒有机碳在总有机碳中的比例，增加团聚体有机碳含量。蒋云峰等研究表明，螨类和弹尾类、线蚓和双翅目幼虫等森林土壤动物总个体和类群密度与各凋落物处理C累计释放率都呈现出显著的正相关性。然而，廖姝等研究发现，虽然森林土壤动物对不同凋落叶基质的利用存在差异，但总体上森林土壤动物显著降低了凋落叶可溶性有机碳（DOC）含量，尤其在叶衰期表现更为明显。
2.4  促进森林土壤养分循环
森林土壤动物的活动尤其是蚯蚓的活动（掘穴、取食、代谢和排便）在分解有机质过程中可以促进矿质营养元素的释放，从而增加土壤养分的有效性，加速养分再循环过程。高波等认为，蚯蚓能够促进人工林土壤N2O释放，使N2O排放量增加66.3%。许洪军指出，土壤动物对C元素的释放促进作用较明显，而对N和P元素更多表现出了抑制作用。曾郁珉等研究表明，蚯蚓活动及有机饲料对土壤全量养分和速效养分含量的增加极其显著，林地的土壤质量得到改善，而土壤中全P的含量减少，这可能是由于蚯蚓的活动加速了全量P向有效P的转化。高波等研究表明，与对照相比，添加西土寒宪蚓后的土壤中NH4+-N、NO3–-N和TN有不同程度的增加。许第发在室内试验研究中发现，肥料菌参与的蚯蚓处理显著提高了产物中全N、全P、全K和速效N、速效P、速效K的含量，这说明两者的协同作用可加快有机质的腐熟和稳定，促进矿物营养的释放，增加产物的肥效。单军研究表明，食土蚯蚓对腐殖质、蛋白质组分的选择性消化提高了蚓粪中无机N的含量，可能会对土壤中N的循环产生潜在影响。
2.5  降低森林土壤有害物质毒性
蚯蚓等大型森林土壤动物具有污染指示作用，对有机污染物和重金属污染会产生生态毒理效应。森林土壤动物对重金属具有耐受性和富集作用，富集作用主要通过其生命活动影响土壤中污染物的空间分布和迁移转化，进而在食物链中传递及生物放大，这在森林矿区土壤中较常见。徐坤等发现，蚯蚓活动显著增加了土壤中Zn的有效态含量、Zn的浓度及对Zn和Pb的吸收量，能够活化重金属，从而使地上部生物量（22.6%~88.6%鲜重促进率，31.3%~122%干重促进率）增加，促进植物生长。单军采用14C示踪技术研究了食土蚯蚓对酚类有机污染物的影响，发现蚯蚓的肠道传输过程提高了氯代苯酚在土壤中的吸附容量，蚓粪对氯代苯酚具有高吸附容量的主要原因是，蚓粪具有高含量的黏粒和粉粒及土壤有机质性质的改变。伏小勇等研究表明，蚯蚓体内酶是影响蚯蚓体内富集重金属的主要原因，重金属含量高时往往会使酶分子因沉淀、络合等反应而失活。 
3．森林土壤动物对微生物的作用
森林土壤动物对微生物的群体结构、数量、活性、多样性等具有重要调节作用。
　3.1  森林土壤微生物生物量和酶活性
森林土壤动物活动和其体内生物化学过程能改变微生物生物量，增强土壤酶活性，进而刺激微生物活性。刘宾等研究表明，蚯蚓活动对土壤微生物生物量的影响因土壤种类、土壤环境以及培养时间的不同而不同，无论有无使用秸秆，接种蚯蚓都可降低潮土的微生物生物量碳（MBC）和微生物生物量氮（MBN）含量，而其对红壤的MBC含量无显著影响，却显著提高MBN含量；且当土壤环境适合蚯蚓生长时，蚯蚓活动可以显著提高土壤微生物活性。张明锦等研究表明，在马尾松人工林林窗内马尾松凋落物分解初期，土壤动物显著增加了凋落物MBN，对微生物生物量的增加有一定的促进作用，但其作用大小受到林窗大小、林窗位置和凋落物分解时间的影响而表现出一定的差异。周东兴等研究表明，蚯蚓粪的施入可导致土壤有益微生物种类和数量增加，提高土壤细菌多样性，从而使土壤酶活性增强。张池等研究表明，随着土壤中蚓粪比例的增加，过氧化氢酶、转化酶和脲酶活性增强。许第发研究发现，蚯蚓通过新陈代谢向土壤中输入养分和改善废弃物的理化性状来提高肥料菌的微生物活性。
3.2  森林土壤微生物数量、结构和多样性
蚯蚓活动及其排泄物通过改善微生物生存环境以及对肥料菌的传播和分解促进了它们的增殖。朱玲等通过短期培养实验发现，蚯蚓活动对土壤可培养酵母菌、细菌数量和土壤底物诱导呼吸强度的促进作用非常明显。Groffman等研究表明，蚯蚓活动能提高土壤对微生物生物量的承载力，促进土壤总N的固定和保留，固定了大量微生物生物量N，从而减少了可用于矿化和硝化的N量。马丙尧等研究表明，添加蚯蚓粪可不同程度地使植物根际环境中细菌数量和微生物总量增多，而使真菌数量减少。李俊等通过采用微生物磷酸脂肪酸（PLFA）分析方法研究了高山草甸冬季严酷环境条件下凋落物分解过程，发现土壤动物的活动提高了黄花亚菊凋落物中微生物多样性、均匀性、丰富度和优势度指数，但降低了黑褐苔草凋落物中微生物多样性和均匀性指数，这表明在高寒条件下土壤动物仍然对微生物的数量、结构和多样性具有明显的影响。Zhou等通过微观实验研究发现，食细菌线虫经过培养后能够直接通过代谢释放养分，或间接通过选择性既能促进微生物的增殖也能提高微生物的活性，并且线虫在潜伏期可促进森林土壤微生物的生长，增强森林土壤微生物的活性。
4．森林土壤动物对植物生长的作用
森林土壤动物特别是腐食性土壤动物对森林植物的生长具有重大贡献。曾郁珉等研究表明，蚯蚓活动对西南桦林木生长作用明显，树高和胸径生长都远远高于单独施入有机饲料处理及对照组，而且随着时间的推移效果更加长效。Melampy等将蚯蚓吞食与未吞食的种子发芽率进行比较表明，陆正蚓（Lumbricus terrestris）吞食并排出的种子不会影响发芽，并且粉正蚓（L.rubellus）和陆正蚓通过吞食和消化种子，减少了土壤中种子的数量，从而促进森林植被的变化。马丙尧等认为，加入15%体积比例的蚯蚓粪可显著改善植物的根际环境，极大地提高植物对N、P和K养分的吸收量，植物根、茎和叶干物质的积累量得到提高，根系活力也有显著提高，进而增加植物生物量。曹佳研究表明，蚯蚓通过促进微生物生丝微菌属(Hyphomicrobium)和草根霉属(Thielavia)生长而促进土霉素降解，进而显著促进植物生长。然而，植食性土壤动物对森林植物生长起消极作用。孙玥等采用内生长法和土钻法实验研究发现，植食性土壤动物通过直接取食植物细根和减少根系中蛋白质以及TNC来减少根系的生物量、长度并加速根系死亡，从而加速根系周转，其中消耗水曲柳和落叶松细根产量分别达50%和36%。 
5．外来森林土壤动物入侵对土壤生态系统的影响
外来森林土壤动物的入侵对森林土壤生态系统内各生物群落结构和功能的改变、群落的演替等可产生显著影响。外来森林土壤动物的入侵对森林土壤生态系统的影响主要表现在外来蚯蚓活动产生的影响上，而人类活动是传播外来种蚯蚓的主要媒介。
外来森林土壤动物的入侵会改变群落组成。Eisenhauer等基于数据库的最新荟萃分析发现，随着外来蚯蚓生物量的增加，禾本科植物和非本地植物物种的覆盖率显著增加，而草本和木本植物的覆盖趋于下降，降低了总体植物物种香农-维纳多样性指数。Nuzzo等也发现，非本地植物覆盖率与非本地蚯蚓生物量呈正相关，而非本地蚯蚓生物量与本地木本植物和大部分草本植物的盖度及凋落物量呈负相关。蚯蚓入侵是北美东北部森林植物群落变化的驱动力，它使本地植物物种减少而促进了森林中的外来植物入侵。
外来森林土壤动物入侵可降低群落多样性。群落多样性的降低会导致森林食物链缩短，对森林土壤生态系统的稳定性起抑制作用。Arcese等研究表明，许多小岛上存在的非本地蚯蚓促进了物种更新，这对于保护本地生态系统的完整性至关重要，包括保护加拿大极度濒危的加里橡树和海洋草甸。Maerz等通过对蝾螈丰度标记分析发现，由于非土生土长的蚯蚓入侵造成的凋落物层损失，对林地蝾螈丰度产生了负面影响，部分原因是作为蝾螈稳定食物来源的小节肢动物丰度下降，这对美国东北部林地两栖动物群构成了重大威胁，可能是两栖动物栖息地退化的驱动因素，进而降低两栖动物群落多样性。Eisenhaue等指出，外来蚯蚓的存在降低了土壤无脊椎动物群落的密度和多样性，外来蚯蚓显著改变了植物群落和森林土壤动物群落的功能组成和多样性。
　6．研究展望
森林土壤动物对生态系统的影响研究经过多年的发展，已经取得了一定的研究成果，但目前仍亟待深入研究。近10年国内外在此方面的研究热点主要集中在蚯蚓等大型土壤动物以及农田、湿地、草原等生态系统方面，而少以森林生态系统作为研究对象。其中，国内研究大多数仍集中在不同植被类型下森林土壤动物的群落结构、分布特征、群落变化方面，以及土壤动物对N沉降和不同土地利用方式等全球变化响应等。相比之下，国外在研究以上相关领域的同时，还注重外来种入侵对森林土壤生态系统作用、森林土壤动物全球变化响应等的研究；而国内对土壤动物本身作用于森林生态系统的过程变化，特别是外来森林土壤动物入侵造成的生态影响的研究鲜有涉及，森林土壤动物体内对土壤生态系统的作用机制还不明确，尚缺乏系统科学的量化研究。
结合现有研究，今后可加强以下研究工作：1）进一步深入研究森林土壤动物生态功能的作用机制，例如森林土壤动物体内对污染物代谢迁移及转化机理、森林土壤动物与微生物的协同作用机制等；2）继续扩大土壤动物类群和生态系统研究范围，不断探索森林土壤动物的不利影响，加强生态系统功能和服务对森林土壤动物入侵的反应评估，关注森林土壤动物对全球变化的响应等前沿领域；3）在采用高通量测序、同位素示踪等分子生物学技术的同时，应注重野外与室内实验相结合，尽可能模拟野外环境来反映实际情况，深入研究森林土壤动物在养分循环中对相关微生物结构、多样性的影响；4）森林土壤动物的生态功能是多因素综合作用下的产物，应注重多因素、长期的综合性研究。

　　第一作者：潘菲，女，硕士研究生，主要研究领域为森林土壤
通信作者：周垂帆，博士，副教授，硕士生导师，主要研究领域为土壤改良